Nachweis von
Genomschäden als Folge der HRD

HRD- und BRCA1/2-Analyse

Welche Art von Genomschäden gibt es, wie können diese nachgewiesen werden und welche Möglichkeiten gibt es zur Bestimmung von Mutationen in HRR-Genen?

Charakteristisch für Zellen mit homologer Rekombinations-Defizienz ist allgemein eine hohe Rate an Genveränderungen, z. B. Mutationen im Tumorsuppressorgen TP53, und eine charakteristische sogenannte Mutationssignatur. Da die Zellen bei einem Defekt in der homologen Rekombination auf das fehlerbehaftete NHEJ zurückgreifen müssen, häufen sich charakteristische Deletionen und chromosomale Strukturveränderungen an (siehe Abb. 1).1

Abb. 1: Genomschäden (genomic scars) als Folge einer homologen Rekombinations-Defizienz

Um einen Defekt in der homologen Rekombinationsreparatur nachzuweisen, gibt es Ansätze, die den Effekt einer HR-Defizienz auf das Genom anhand typischer Genomschäden untersuchen. Damit wird das Problem umgangen, dass sich bei Nachweis von Mutationen in HRR-Genen nicht zwingend voraussagen lässt, ob diese zu einem HRD-Phänotyp führen.2
Um Genomschäden quantitativ erfassen und mit HRD-assoziierten Gendefekten korrelieren zu können, wurden unabhängig drei verschiedene Scores auf Basis von Gesamtgenomanalysen entwickelt (Tab. 1).

Tab. 1: Definition verschiedener HRD-Scores2–4

Für alle drei Scores ist die Korrelation mit Defekten in BRCA1/2 oder anderen HRR-Genen in Mamma- und Ovarialkarzinomen belegt. Durch die Kombination der drei Parameter ergibt sich eine bessere Auftrennung zwischen HRD-positiven und -negativen Tumoren.3–5
Die Bestimmung der drei Parameter kann durch die genomweite Analyse von Einzelnukleotid-Polymorphismen (single-nucleotide polymorphism, SNP) erfolgen. Diese können mit sogenannten SNP-Arrays analysiert werden. Beispiele für SNP-Arrays sind der OncoScan FFPE-Array von Affymetrix oder der Infinium CytoSNP BeadChip von Illumina.
Für den ersten Test ist die Berechnung eines HRD-Scores aus den oben genannten Parametern in der Literatur beschrieben. Eine alternative Methode ist die Analyse der SNPs durch Parallelsequenzierung, entweder mit spezifischen Genpanels oder einer Ganzgenomsequenzierung (whole-genome sequencing, WGS).6,7 Zur Auswertung der Daten der Parallelsequenzierung wurden verschiedene Algorithmen entwickelt, die vergleichbare Ergebnisse liefern. Auch die mit SNP-Arrays ermittelten Scores korrelieren mit den Daten, die in der Parallelsequenzierung gefunden werden.8

Der in einem Zentrallabor durchgeführte Test Myriad myChoice® HRD erlaubt die Evaluierung aller drei Scores und des Keimbahn- bzw. somatischen (g/s)BRCA1/2-Status durch Analyse von mehr als 26.000 SNPs sowie der kompletten Exone der Gene BRCA1 und 2 (Panel 1 in Tab. 2).

Zur Ermittlung, ob eine HRD vorliegt, wird ein mittlerer Score aus den drei Scores gebildet. Ein Tumor wird bei diesem Test als HRD-positiv bezeichnet, wenn ein HRD-Score ≥ 42 und/oder eine pathogene oder vermutlich pathogene BRCA1/2-Mutation (Variante Klasse 4 oder 5) vorliegt. Ein negatives Ergebnis liegt vor, wenn ein HRD-Score < 42 und keine pathogene oder vermutlich pathogene BRCA1/2-Variante vorliegt.6,9

Ein weiterer in einem Zentrallabor durchgeführter Test (FoundationFocus CDxBRCA LOH, Panel 2 in Tab. 2) analysiert den BRCA1/2-Status (Keimbahn oder somatisch) sowie den HRD-LOH-Score. Ein/e PatientIn wird bei einem LOH-Score ≥ 16 als LOH high bezeichnet, bei einem Score < 16 als LOH low. Als HRD-positiv wird ein/e PatientIn in diesem Assay bezeichnet, wenn entweder der BRCA1/2-Mutationsstatus positiv ist oder ein LOH high vorliegt.10

Für alle drei Scores ist die Korrelation mit Defekten in BRCA1/2 oder anderen HRR-Genen in Mamma- und Ovarialkarzinomen belegt. Durch die Kombination der drei Parameter ergibt sich eine bessere Auftrennung zwischen HRD-positiven und -negativen Tumoren.3–5

Bestimmung des HRD-Status in der Versorgung der Patientinnen

In klinischen Studien zur Wirksamkeit von PARP-Inhibitoren in der Erhaltungstherapie beim Ovarialkarzinom wird meistens der in einem Zentrallabor durchgeführte Test myChoice HRD Plus genutzt (siehe Tab. 2). Dieser erlaubt die Evaluierung des GI-Scores aus LOH, LST und TAI sowie des Keimbahn- bzw. somatischen (g/s) BRCA1/2-Status. Zur Auswertung auf HRD wird ein mittlerer Score gebildet. Eine Probe wird bei diesem Test als HRD-positiv bezeichnet, wenn ein HRD Score ≥ 42 und/oder eine pathogene oder vermutlich pathogene BRCA1/2-Mutation (Variante Klasse 5 oder 4) vorliegt. Ein negatives Ergebnis liegt vor, wenn ein HRD Score < 42 und keine pathogene oder vermutlich pathogene BRCA1/2–Variante vorliegt. 6,7

Ein weiterer in einem Zentrallabor durchgeführter Test (FoundationFocus CDxBRCA LOH, Panel 2 in Tab. 2) analysiert den BRCA1/2-Status (Keimbahn oder somatisch) sowie den HRD-LOH-Score. Eine erkrankte Person wird bei einem LOH-Score ≥ 16 als LOH high bezeichnet, bei einem Score < 16 als  LOH low. Als HRD-positiv wird sie in diesem Assay bezeichnet, wenn entweder der BRCA1/2-Mutationstatus positiv ist oder ein LOH high vorliegt.8

Tab. 2: Beispiel für HRD-Assays
[HRR: Homologe Rekombinationsreparatur; HRD: Homologe Rekombinations Defizienz; gBRCA1/2: BRCA1/2-Keimbahnmutation; sBRCA1/2: Somatische BRCA1/2-Mutation; LOH: Loss of Heterozygosity, Verlust der Heterozygotie; TAI: Telomeric Allelic Imbalance, Allelisches Ungleichgewicht der Telomere; LST: Large-Scale State Transitions, große Umlagerungen; BRCA1/2m: BRCA1/2-Mutation; BRCA1/2wt: BRCA1/2-Wildtyp] Tab. 2: Beispiel für HRD-Assays
[HRR: Homologe Rekombinationsreparatur; HRD: Homologe Rekombinations Defizienz; gBRCA1/2: BRCA1/2-Keimbahnmutation; sBRCA1/2: Somatische BRCA1/2-Mutation; LOH: Loss of Heterozygosity, Verlust der Heterozygotie; TAI: Telomeric Allelic Imbalance, Allelisches Ungleichgewicht der Telomere; LST: Large-Scale State Transitions, große Umlagerungen; BRCA1/2m: BRCA1/2-Mutation; BRCA1/2wt: BRCA1/2-Wildtyp]

Beide Tests wurden bereits in Studien zur Patientenstratifizierung genutzt, sind jedoch nicht frei kommerziell verfügbar, sondern werden in einem Zentrallabor durchgeführt.
Inzwischen sind aber auch Panels von anderen Anbietern weit in der Entwicklung fortgeschritten. Da in den letzten Jahren durch die Verbreitung der Parallelsequenzierung in der klinischen Routinediagnostik eine entsprechende Expertise entwickelt wurde, wird dadurch auch eine Diagnostik der PatientInnen im klinischen Alltag möglich werden.

Beide Tests wurden bereits in Studien zur Stratifizierung der Erkrankten genutzt, sind jedoch nicht frei kommerziell verfügbar, sondern werden in einem Zentrallabor durchgeführt. Alternative Testoptionen sind notwendig, um eine flächendeckende Diagnostik in Deutschland über nicht-kommerzielle Anbieter dezentral zu gewährleisten. Aktuell werden daher für die Bestimmung des HRD- bzw. GI (Genomic Instability)-Scores verschiedene Technologien bzw. Ansätze untersucht:

Single Nucelotid Polymorphism (SNP) Arrays:

Als Einzelnukleoid-Polymorphismen (Single nucleotid polypmorphisms SNP) werden die häufigsten Veränderungen der DNA bezeichnet. Im menschlichen Genom wurden mehr als 300 Millionen SNPs nachgewiesen. Kopienzahlveränderungen, aber auch kopienzahlneutrale Strukturveränderungen wie LOH sind mithilfe von SNP Arrays nachweisbar.9,10 Die Abdeckungsdichte der DNA wird dabei durch die Zahl der untersuchten SNPs vorbestimmt. Eine Analyse auf BRCA1/2-Mutationen ist theoretisch möglich, aber wegen der Größe der BRCA1/2-Gene und daraus resultierender Zahl der erforderlichen Proben unrealistisch. Beispiele für SNP Arrays sind der OncoScan FFPE Array von Affymetrix oder der Infinium CytoSNP Bead Chip von Illumina.11,12 Die Dichte der SNP-Abdeckung und Wahl der Genombereiche unterscheidet sich zwischen den Assays (Tab. 3).

Shallow Whole Genome Sequencing (Shallow WGS)

Als Shallow WGS, auch Low Pass-WGS oder Low-Coverage WGS bezeichnet man WGS mit niedriger Abdeckung. Die Lesetiefe wird dabei von 10-30x auf 0,1- 3x reduziert.13 Diese Methode stellt eine günstige Alternative zu WGS mit größerer Lesetiefe oder anderen Technologien wie der Arraytechnologie dar und ist zum genomweiten Nachweis von großen Strukturveränderungen geeignet. Für die Auswertung eines kombinierten GI-Scores sind ebenfalls entsprechende bioinformatische Algorithmen erforderlich. Die Lesetiefe ist jedoch nicht ausreichend für den sicheren Nachweis von einzelnen Mutationen, d.h. eine BRCA1/2-Testung ist nicht möglich und muss separat durchgeführt werden.14

Panelsequenzierung

Eine alternative Methode ist die Analyse von SNPs mittels Parallelsequenzierung unter Verwendung von geeigneten Genpanels. NGS-Panels für die HRD-Testung sind verfügbar bzw. werden zur Zeit von verschiedenen Herstellern entwickelt. Zielsetzung ist eine gleichzeitige Bestimmung von Strukturveränderungen über SNPs und von Treibermutationen inkl. BRCA1/2. Weil die Panels nicht für die genomweite Analyse auf genomische Narben entwickelt wurden, muss die bioinformatische Auswertung jeweils entsprechend angepasst und mittels Validierung gegen den myChoice HRD-Score belegt werden, dass die Analyse der gewählten Genomareale für die sichere Bestimmung eines positiven HRD-Status (entsprechend dem kombinierten GI-Score) ausreicht.

Das AmoyDX HRD Focus Panel und das Oncomine Panel von Thermofisher sind die ersten kommerziell verfügbaren NGS-basierten Panel zur Evaluierung von BRCA1/2-Mutationen und einem HRD Score (Tab. 3). Beim Amoy Assay liegt aktuell ein positiver HRD-Status vor, wenn eine BRCA1/2-Mutation nachgewiesen wurde und/oder der mittels hauseigener Software (ANDAS)  ermittelte GS (Genomic Scar)-Score > 50 liegt.15 Der Oncomine Assay evaluiert neben dem BRCA1/2-Status den LOH-Score.16

Hohe Konkordanz zwischen unterschiedlichen Test-Assays zum Nachweis einer HRD

Die Leistungsfähigkeit verschiedener Assays zur Bestimmung des HRD-Status wird derzeit in Konkordanzanalysen untersucht. Aktuell wird von einem Konsortium die Konkordanz verschiedener alternativer Assays mit dem myChoice HRD-Score verglichen. Ziel der Harmonisierungsstudie ist die Validierung von vorhandenen und in Entwicklung befindlichen Assays als Alternative zum myChoice HRD Plus Test von Myriad und die Ableitung eines „Bridging factors“, um Patientinnen für die Therapieplanung bestmöglich zu stratifizieren. Es wird die Performance von kommerziell bereits verfügbaren bzw. in Entwicklung befindlichen Assays verglichen, die z.B. auf SNP-Array-Technologie, Panelsequenzierung oder Low Pass WGS beruhen (Abb. 2).17

Die ersten Ergebnisse der Harmonisierungsstudie wurden für die SNP-Array Assays CytoSNP und OncoScan und das Assay AmoyDx Focus HRD Panel publiziert.17 Für die beiden SNPArray-Assays CytoSNP und OncoScan war bereits vorab eine gute Konkordanz zum myChoice-Test belegt worden.18 Alle drei Assays zeigten in der Harmonisierungsstudie sowohl untereinander wie auch im Vergleich zum myChoice HRD Plus-Test ebenfalls eine hohe Korrelation der ermittelten HRD- Scores mit dem myChoice HRD Plus-Score (siehe Abb. 3). Analysen zum prädiktiven Vorhersagewert sind Gegenstand weiterer Untersuchungen.17

Abb. 3: Die Korrelation zwischen den getesteten Assays OncoScan, CytoSNP, AmoyDx und Myriad MyChoice® ergab eine hohe Konkordanz.17

Die beiden Assays AmoyDx und OncoScan wurden außerdem an zwei unterschiedlichen Standorten mit denselben Proben durchgeführt. Die sehr hohen Korrelationskoeffizienten von 0,98 bzw. 0,85 zeigten, dass die Durchführung der Assays selbst bei Verwendung unterschiedlicher bioinformatischer Analysemethoden robust war (Abb. 4).17

Abb. 4: Die Durchführung von AmoyDx- und OncoScan-Assays derselben Oviarialkarzinom- Proben ergaben auch an unterschiedlichen Standorten hohe Korrelationskoeffizienten.11

Weitere Initiativen zum Vergleich der Performance von HRD-Assays

Parallel zur vergleichenden Analyse des Konsortiums wurde die Performance der panelbasierten Assays Foundation Dx und des Amoy DX HRD-Focus Panels, sowie in einer weiteren Analyse der in Entwicklung befindliche Assay Illumina TSO 500 HRD in der Bestimmung des HRD-Status mit myChoice HRD Plus verglichen.19,20

Für den Illumina TSO500 HRD Assay lag die Übereinstimmung in der Bestimmung des HRD-Status insgesamt, sowie des BRCA1/2-Status und des GI-Scores mit dem myChoice HRD Plus Assay bei 91 %. Die Korrelation für die Bestimmung des GI-Scores zwischen beiden Tests war mit 0,98 sehr hoch (Tab. 3).20

Beim Vergleich der Performance des Foundation Dx und Amoy Dx Assays mit dem myChoice HRD Plus Assay muss berücksichtigt werden, dass (jeweils neben dem BRCA1/2-Status) der Myriad Assay den kombinierten GI-Score (LOH+TAI+LST) auswertet, während die Angaben zum HRD-Status bei Foundation Dx auf der Evaluierung des LOH beruhen und der Amoy Dx Focus Assay einen GS-Score ausgibt. Die Übereinstimmung (Overall Performance Agreement OPA) der Bestimmung des HRD- Status (ohne BRCA1/2-Status) lag für den Foundation Dx Test bei 0,77 und das Amoy Dx Focus Panel in der aktuellen Version bei 0,81(Tab. 3).19

Im Rahmen der europäischen ENGOT HRD-Initiative wird derzeit auch die Performance von akademischen HRD-Tests anhand von Proben aus der PAOLA-1 Studie verglichen, die ebenfalls auf verschiedenen Technologien wie SNP-Array, Panel- oder Low Pass WGS-Sequenzierung oder funktionaler RAD51-Bestimmung beruhen. Zielsetzung ist zunächst die Evaluierung der Konkordanz der Assays, und im Folgeschritt die Ermittlung des prädiktiven Vorhersagewertes anhand des ermittelten progressionsfreien Überlebens (PFS).21

Nachweis von Mutationen in HRR-Genen

Mutationen in HRR-Genen können mittels NGS-basierter Analytik unter Verwendung geeigneter Genpanels nachgewiesen werden. Die HRR-Gene sind in größeren umfassenden NGS-Genpanels enthalten. Diese werden für die umfassende molekulare Tumordiagnostik genutzt oder für die Risikoabklärung für hereditäre Erkrankungen. Zunehmend werden von Herstellern auch spezielle HRR-Genpanels entwickelt.
Bisher gibt es jedoch noch keine Indikation für den Einsatz einer zielgerichteten Therapie mit PARPi beim Ovarialkarzinom basierend auf dem Nachweis von Mutationen in HRR-Genen außer BRCA1 und 2. Die ESMO-Empfehlungen befürworten im Rahmen der Erstlinien-Erhaltungstherapie routinemäßig einen somatischen und einen Keimbahntest auf BRCA1/2-Mutationen für Patientinnen mit Ovarialkarzinom, die einen PARP-Inhibitor erhalten sollen. Bei Patientinnen, die von einer Therapie mit Wirkstoffen, die die DNA-Reparatur hemmen, profitieren können, wird empfohlen, einen validierten HRD-Test durchzuführen.11

Mutationen in HRR-Genen können mittels NGS-basierter Analytik unter Verwendung geeigneter Genpanels nachgewiesen werden. Die HRR-Gene sind in größeren umfassenden NGS-Genpanels enthalten. Diese werden für die umfassende molekulare Tumordiagnostik genutzt oder für die Risikoabklärung für hereditäre Erkrankungen. Zunehmend werden von Herstellern auch spezielle HRR-Genpanels entwickelt.
Bisher gibt es jedoch noch keine Indikation für den Einsatz einer zielgerichteten Therapie mit PARPi beim Ovarialkarzinom basierend auf dem Nachweis von Mutationen in HRR-Genen außer BRCA1 und 2. Die ESMO-Empfehlungen befürworten im Rahmen der Erstlinien-Erhaltungstherapie routinemäßig einen somatischen und einen Keimbahntest auf BRCA1/2-Mutationen für Patientinnen mit Ovarialkarzinom, die einen PARP-Inhibitor erhalten sollen. Bei Patientinnen, die von einer Therapie mit Wirkstoffen, die die DNA-Reparatur hemmen, profitieren können, wird empfohlen, einen validierten HRD-Test durchzuführen.22

Zusammenfassung:

Für die HRD-Diagnostik bei geplanter Kombinations-Erhaltungstherapie mit einem Wirkstoff, der die DNA-Reparatur hemmt und Bevacizumab stehen verschiedene Optionen zur Verfügung. Die Durchführung des myChoice HRD Plus-Tests ist zentral in einem Pathologielabor in Deutschland verfügbar. Darüber hinaus haben die Ergebnisse der Harmonisierungsstudie sowie weiterer Konkordanzanalysen gezeigt, dass eine HRD-Diagnostik in der Pathologie mit einem lokal anwendbaren Test ebenfalls möglich ist. Wenn eine HRD-Diagnostik beauftragt wird, sollte mit der lokalen Pathologie abgeklärt werden, ob eine validierte HRD-Diagnostik verfügbar oder alternativ ein Probenversand an ein durchführendes Labor erforderlich ist.